Am 12. Juni 2017 wurde Toomas Tõniste zum estnischen Finanzminister ernannt. Damit wurde er auch Gouverneur der EIB für die Republik Estland und trat die Nachfolge von Sven Sester an.
Vor seiner Ernennung zum Minister war Toomas Tõniste von 2016 bis 2017 Aufsichtsratsvorsitzender der EVR Cargo.
Von 2008 bis 2011 gehörte er dem Aufsichtsrat der staatlichen Forstbehörde und von 2007 bis 2015 dem 11. und 12. estnischen Parlament (Riigikogu) an. Außerdem saß er dem Wirtschaftsausschuss des Riigikogu vor.
Von 2002 bis 2003 war er Mitglied des Stadtrats von Tallinn und Vorsitzender des Gemeinderats von Viimsi. Von 2006 bis 2007 war er Mitglied des Stadtrats von Tallinn und Vorsitzender der Pro-Patria-Fraktion im Stadtrat.
Seit 2005 ist er Geschäftsführer der OÜ Laste Maailm. Seit 1996 ist er ebenfalls Mitglied der Geschäftsleitung der OÜ Breting und seit 1993 Vorstandsmitglied der AS LTT.
Toomas Tõniste absolvierte ein Studium der Sportwissenschaft an der Universität Tallinn.